El glifosato utilizado como desecante contamina el polen y el néctar de especies vegetales ajenas a los cultivos

 Por Elena Zioga, Blánaid White, Jane C. Stout, 7 de diciembre de 2022

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Resumen

Los plaguicidas que contienen glifosato como ingrediente activo sistémico son algunos de los herbicidas más utilizados en todo el mundo. Tras la pulverización, se han encontrado residuos en el néctar y el polen recogidos por las abejas que se alimentan de plantas tratadas. Esta exposición alimentaria al glifosato podría suponer un peligro para los animales que visitan las flores, incluidas las abejas, y para la polinización. Aquí evaluamos si el glifosato contamina el néctar y el polen de los cultivos objetivo y de las plantas silvestres no objetivo. Se seleccionó la colza como especie de cultivo focal, y Rubus fruticosus [zarzamora], que crece en los setos que rodean el cultivo, como especie de planta no objetivo. Se eligieron siete campos de colza oleaginosa, en los que se aplicó un producto a base de glifosato, en el este y sureste de Irlanda, y se extrajo polen y néctar de flores recogidas en el campo a distintos intervalos tras la aplicación del glifosato. Las cargas de polen se tomaron de abejas melíferas y abejorros que forrajeaban en el cultivo al mismo tiempo. Los residuos de glifosato y ácido aminometilfosfónico (AMPA) se extrajeron utilizando metanol acidificado y sus concentraciones en las muestras se determinaron mediante un método validado de espectrometría de masas en tándem por cromatografía líquida (LC-MS/MS). Se detectó glifosato en las muestras de néctar y polen de R. fruticosus que se tomaron entre dos y siete días después de la aplicación en el cultivo como desecante. No se detectó glifosato cuando la aplicación tuvo lugar antes o más de dos meses antes de nuestro muestreo en ninguna de las matrices evaluadas. El metabolito AMPA no se detectó en ninguna muestra. Para obtener más información sobre el alcance potencial de la translocación tanto dentro de las plantas como del suelo cuando se deseca un cultivo utilizando glifosato antes de la cosecha, y los impactos potenciales sobre las abejas, recomendamos un estudio longitudinal de la presencia y el destino del glifosato en plantas con flores no objetivo que crecen cerca de los campos de cultivo, durante un período de varios días después de la aplicación de glifosato.

1. Introducción

El glifosato (N-(fosfonometil) glicina) es un herbicida sistémico que se ha convertido en el herbicida más utilizado en todo el mundo desde su introducción comercial en 1974. Esto se debe a varias propiedades: no es selectivo, es de amplio espectro, es móvil por el floema y está disponible a un bajo coste de producción (Benbrook, 2016; Duke y Powles, 2008; Ledoux et al., 2020). En Irlanda, el glifosato es el ingrediente activo más utilizado en los cultivos herbáceos (DAFM, 2016), y se encuentra en más de 100 productos aprobados para su uso (DAFM,). El glifosato se aplica a los campos agrícolas, normalmente antes de plantar el cultivo o después de la cosecha, para controlar el crecimiento de adventicias anuales y perennes (Grau et al., 2022; Silva et al., 2018). También se utiliza en menor medida como desecante; un tratamiento previo a la cosecha para facilitar el proceso de recolección mediante la regulación del crecimiento y la maduración de las plantas (Comisión Europea, 2022; Karise et al., 2017; Van Bruggen et al., 2018; Zhang et al., 2017). El glifosato mata a las plantas inhibiendo una parte de la vía del shikimato, la 5-enolpiruvilshikimato-3-fosfato sintasa, una enzima esencial que se encuentra en plantas, hongos y algunas bacterias (Duke y Powles, 2008). El principal metabolito del glifosato es el ácido aminometilfosfónico (AMPA) (Blot et al., 2019; Kanissery et al., 2019), y puede encontrarse tanto en las plantas como en el suelo (Arregui et al., 2004; Reddy et al., 2008). El glifosato es altamente soluble y se considera no persistente, con valores DT50 (tiempo necesario para la disipación del 50% de la concentración inicial) de 1,1-13,7 días reportados en estudios de campo (PPDB, 2022). Esto contrasta fuertemente con el AMPA, que se clasifica como persistente con valores DT50 en estudios de campo de 283,6-633,1 días (PPDB, 2022). Teniendo en cuenta la mayor persistencia del AMPA, y que tiene una importancia toxicológica similar a la del glifosato (Gomes et al., 2014; Kwiatkowska et al., 2014; Woźniak et al., 2018), ambos compuestos se tienen en cuenta en los análisis de residuos y en la normativa (Alimentarius, 2013; EPA, 2020).

En muchos estudios, el glifosato y el AMPA se han detectado en todos los productos vegetales tratados, pero también en las plantas no objetivo, el suelo, los animales que se alimentan de productos vegetales, las aguas superficiales y subterráneas (y los organismos que viven en ellas), la atmósfera y los seres humanos (Benbrook, 2016; Pérez et al., 2011; Van Bruggen et al., 2018). El uso del glifosato como herbicida no tóxico para los organismos no objetivo (por ejemplo, insectos beneficiosos, vida acuática, humanos, etc.) y como una forma muy eficiente para el control de malezas es controvertido, y debido a su uso extensivo (Van Bruggen et al., 2018), cada vez hay más pruebas de sus efectos ecotoxicológicos sobre la biodiversidad de los agroecosistemas no objetivo (Cuhra et al., 2016; Kanissery et al., 2019; Yamada et al., 2009). Los herbicidas pueden afectar no solo a su zona de aplicación, sino también a las especies vegetales no objetivo que crecen en los márgenes de esa zona (Russo et al., 2020). Las plantas no objetivo que crecen en los márgenes del cultivo principal son importantes porque proporcionan hábitat y alimento para los polinizadores en los sistemas agrícolas, incluidas tanto las abejas melíferas manejadas (Pettis et al., 2013) como una serie de insectos polinizadores silvestres (Grab et al., 2019; Park et al., 2015; Russo et al., 2016). Las abejas desempeñan un papel importante en la polinización tanto de cultivos como de plantas silvestres (Potts et al., 2016), pero están amenazadas, por la intensificación de la agricultura y el uso generalizado de diversos productos plaguicidas (por ejemplo, insecticidas, fungicidas y herbicidas) (McArt et al., 2017; Rundlöf et al., 2015; Woodcock et al., 2016).

El glifosato amenaza a las abejas indirectamente al reducir la disponibilidad de recursos nutricionales (Bohan et al., 2005; Gill et al., 2018; Sharma et al., 2018). Aunque hay pruebas contradictorias sobre la toxicidad del glifosato para las abejas, la reciente revisión metaanalítica sobre los trabajos que evaluaron el efecto del glifosato en la mortalidad de las abejas concluyó que el glifosato puede ser tóxico para las abejas y destacó la necesidad de una mayor evaluación de los efectos letales y subletales en especies de abejas distintas de las abejas melíferas (incluidas las abejas sin aguijón y las abejas solitarias) (Battisti et al., 2021). Las concentraciones de AMPA encontradas en el pan de abeja provocaron una exposición subletal a las abejas (El Agrebi et al., 2020), pero el número de estudios es aún demasiado bajo para extraer conclusiones definitivas sobre los efectos del AMPA en las abejas (Battisti et al., 2021).

Se ha detectado glifosato en diversas matrices de la colmena, como polen, néctar, miel y larvas de abejas melíferas (Berg et al., 2018; Chamkasem y Vargo, 2017; Ferreira de Souza et al., 2020; Karise et al., 2017; Kyriakopoulou et al., 2017; Rubio et al., 2014; Thompson et al., 2014, Thompson et al., 2019; Zhu et al., 2017; Zoller et al., 2018), y a veces en concentraciones notablemente elevadas (Thompson et al., 2014; Kyriakopoulou et al., 2017). Sin embargo, sigue faltando información sobre las concentraciones realistas sobre el terreno de glifosato en el polen y el néctar derivados de plantas, y se requiere una mayor recopilación de datos desde el punto de vista normativo para ese compuesto específico (Kyriakopoulou et al., 2017). Una revisión reciente ha demostrado que los insecticidas y fungicidas sistémicos pueden contaminar el polen y el néctar de las plantas, tanto de las especies objetivo como de las no objetivo, y la vía de exposición no objetivo a los plaguicidas se ha identificado como más relevante para todas las especies de abejas y no solo para las abejas melíferas (Zioga et al., 2020). No obstante, aún no se tiene una comprensión precisa y completa de la presencia, persistencia y translocación de los residuos de glifosato en el polen y el néctar de plantas cultivadas y no cultivadas (Zioga et al., 2020). Por lo tanto, en el presente estudio, proporcionamos más información sobre la concentración de glifosato en polen y néctar derivados de plantas y examinamos si esta contaminación afecta a especies de plantas cultivadas y no cultivadas. Para ello, seleccionamos dos especies vegetales (un cultivo y una planta silvestre no objetivo) sugeridas por estudios anteriores como buenas candidatas para estudios de evaluación de residuos (Zioga et al., 2020): la especie cultivada colza oleaginosa (OSR - Brassica napus L.) y la planta silvestre no objetivo zarzamora (BAB - Rubus fruticosus L. agg.) que crece en los márgenes del campo de cultivo y es un recurso alimenticio muy valioso para los insectos que visitan las flores (Wignall et al., 2020). En concreto, probamos si se podían detectar y cuantificar residuos de glifosato en 1. Néctar y polen de cultivos, 2. Néctar y polen de plantas silvestres y 3. Polen recolectado por abejas. Polen recolectado por abejas.

[…]

3. Resultados y discusión

Se detectaron residuos del principio activo en polen y néctar de BAB de tres campos de WOR muestreados en 2019 (campo 1, 2 y 4) (Tabla 1, Figura 2). Las detecciones en polen y néctar de BAB proceden de campos en los que el producto glifosato se aplicó como desecante en la semana anterior al muestreo. En cambio, cuando se utilizó como pulverizador de preemergencia o postemergencia, no se detectaron residuos en el néctar y el polen del cultivo, ni en la planta silvestre (Figura 2) muestreada más de 2 meses después de la pulverización. En matrices relacionadas con cultivos, los residuos aumentan en grano, forraje y aceite cuando el glifosato se utiliza como desecante antes de la cosecha (Cessna et al., 1994, Cessna et al., 2000; FAO, 2006; McNaughton et al., 2015; Zhang et al., 2017). Se han notificado anteriormente residuos de compuestos utilizados como desecantes en plantas silvestres (Vahl et al., 1998), en el medio ambiente (por ejemplo, en el agua) (Zhao et al., 2013) e incluso en matrices de abejas melíferas como la miel y el polen de panal (Erban et al., 2017), lo que sugiere una posible exposición en organismos no objetivo. Aquí, reportamos por primera vez residuos de glifosato en el néctar y el polen de una especie de planta silvestre no objetivo que crece en los márgenes de la zona de cultivo principal (0-1 m de distancia), cuando el producto herbicida se aplica como desecante para facilitar el proceso de cosecha. Se sugiere que la deriva del herbicida fuera del objetivo puede afectar negativamente a las especies de plantas silvestres en los márgenes de los campos de cultivo (Gove et al., 2007; Marrs et al., 1993), cambiando las interacciones entre las plantas no objetivo y los insectos que visitan las flores (Russo et al., 2020). La investigación ha demostrado que el movimiento no objetivo del glifosato durante la aplicación puede ser de hasta el 10% de la tasa aplicada (Al-Kathib y Peterson, 1999; Ellis y Griffin, 2002), y tan solo el 1-5% de la tasa de aplicación recomendada puede afectar negativamente a las interacciones mutualistas con los polinizadores (Dupont et al., 2018). Aunque a través de nuestro estudio es difícil determinar cómo se produjo la contaminación por glifosato en el polen y el néctar de una especie de planta silvestre no objetivo, es muy importante identificar las posibles vías de contaminación que pueden haber causado esta contaminación de plantas no objetivo. En general, el glifosato aplicado como pulverización foliar para el control de malas hierbas puede llegar a zonas no previstas y a tejidos de plantas no objetivo a través de tres vías principales: 1) deriva de la pulverización, 2) escorrentía y 3) absorción radicular (Kanissery et al., 2019; Laitinen et al., 2007; Marrs et al., 1989; Russo et al., 2020) (Figura 3).

La dispersión de la pulverización es el movimiento de las gotas de plaguicida pulverizado fuera de la zona de aplicación objetivo, causado por el viento (Ochoa y Maestroni, 2018). Esta vía de contaminación depende de varios factores, algunos de los cuales incluyen la intensidad y dirección del viento, el tamaño de las gotas, la temperatura y la altura de la boquilla de pulverización (Ochoa y Maestroni, 2018). La aplicación foliar de glifosato contaminó las plantas no objetivo con el ingrediente activo durante al menos cuatro semanas después del tratamiento (Neumann et al., 2006). La deriva de la pulverización de glifosato puede contaminar el polen y el néctar de las plantas directamente, o alcanzando el follaje de las plantas no objetivo, donde puede ser absorbido por las hojas de la planta otros tejidos verdes a través de la difusión (Duke y Powles, 2008), y ser translocado a toda la planta, acumulándose preferentemente en los tejidos jóvenes en crecimiento (Franz et al., 1997). En nuestro estudio, cuando se aplicó glifosato como desecante, los agricultores informaron de que se utilizaron las instrucciones de aplicación del producto proporcionadas por el fabricante, y se siguieron las medidas sugeridas para evitar la deriva de la pulverización (por ejemplo, viento de nulo a suave, barra de pulverización lo más baja posible, no pulverizar cerca de los límites del campo, características de la pulverización según las recomendaciones de la etiqueta, etc.) (HSE, 2022). La absorción y la translocación del glifosato en el interior de la planta pueden verse influidas por la formulación, ya que las que contienen tensioactivos (y adyuvantes) tienen una tasa de absorción mayor en comparación con las soluciones acuosas de glifosato (Doublet et al., 2009), lo que aumenta la absorción y la translocación del glifosato en las plantas. Esto debe tenerse en cuenta en los estudios de evaluación de riesgos de nivel superior, cuando deben tomarse decisiones sobre si el ingrediente activo o la formulación comercial deben pulverizarse en las plantas evaluadas. En nuestro estudio, sólo en el campo 4, se aplicó un adyuvante como pegamento de vainas (es decir, un producto diseñado para evitar que se rompan las vainas recubriendo el cultivo con una fina película de polímero) al mismo tiempo que la aplicación del producto glifosato.

[…]

El glifosato se transloca dentro de las plantas, se acumula en las raíces y finalmente es liberado en la rizosfera por los exudados radiculares (Coupland y Casely, 1979; Kanissery et al., 2019; Laitinen et al., 2007; Neumann et al., 2006). A partir de ahí, puede ser reabsorbido por el cultivo tratado o por plantas cercanas no tratadas a través de su sistema radicular (Kanissery et al., 2019). Una vez dentro de la planta, el glifosato puede ser transportado dentro del xilema de la planta en la vía apoplástica o entrar en el floema y ser transportado a sumideros metabólicos a través de la vía simplástica (Franz et al., 1997). Tanto para la absorción foliar como radicular, la translocación de glifosato puede ser basipetal o acropetal (hacia arriba y hacia abajo), moviéndose hacia varios tejidos, como meristemas, hojas, flores y frutos (Clua et al., 2012; Dewey, 1981; Duke, 1988; Franz et al., 1997; Giesy et al., 2000; Shaner, 2009; Tong et al., 2017; Wagner et al., 2003; Walker y Oliver, 2008). Se ha informado anteriormente de pruebas de contaminación de plantas no objetivo a través del sistema radicular en un período de dos días y con una tasa creciente durante un período de seis días (Neumann et al., 2006). Las plantas BAB tienen un sistema radicular perenne que comprende una raíz vertical principal que puede crecer hasta 4 m (dependiendo del tipo de suelo) y muchas raíces secundarias que crecen horizontalmente a la raíz principal durante 30-60 cm. También hay varias raíces finas en las raíces secundarias en todas las direcciones (NSW Department of Primary Industries Weed Management Unit, 2009). Dada la distancia de crecimiento de las plantas BAB en el presente estudio (0-1 m), es posible que las plantas BAB empezaran a absorber glifosato a través de su sistema radicular justo después de la fumigación del cultivo. El glifosato puede entrar en las plantas a través de las raíces o de los brotes que emergen de la raíz o del tronco (Sharma y Singh, 2001). Como el glifosato es estable y no se metaboliza inmediatamente en muchas especies de plantas, cantidades sustanciales pueden translocarse ampliamente a regiones de crecimiento activo y acumularse, sobre todo en tejidos jóvenes (Reddy et al., 2004). El glifosato llega a cualquier tejido u órgano en crecimiento activo (Duke y Powles, 2008), por lo que puede alcanzar el polen. Sin embargo, se ha sugerido que los pesticidas lipofílicos tienden a acumularse en el polen, a diferencia de los compuestos hidrofílicos (Raimets et al., 2020). El glifosato es un compuesto hidrófilo, y está fuera del alcance de este trabajo investigar si su presencia en las muestras de polen de este estudio fue resultado de la translocación a través de la planta desde el suelo o si, por el contrario, surgió a través de un evento de contaminación, por ejemplo, la deriva. Las propiedades fisicoquímicas y la alta solubilidad del glifosato en agua (PPDB, 2022) permiten su translocación a través del floema a los mismos tejidos que son sumideros metabólicos de sacarosa (Siehl, 1997). Aunque todavía no se ha dilucidado una vía detallada, el néctar representa la secreción de savia del floema para la mayoría de las especies (Heil, 2011). Por lo tanto, esta es una vía potencial de translocación de glifosato al néctar y el aumento de la concentración de residuos de glifosato en el néctar de BAB podría ser el resultado de la alta solubilidad del compuesto en agua en combinación con las lluvias que se produjeron después de la aplicación del plaguicida y entre las dos fechas de muestreo diferentes en esos campos. La diferencia en las concentraciones o presencia/ausencia de polen y néctar podría estar relacionada con las diferentes vías de translocación del glifosato en el polen y el néctar. El hecho de que los nectarios y las anteras sean alimentados por el floema o el xilema parece desempeñar un papel importante en las concentraciones finales de residuos en esas matrices (Cowles y Eitzer, 2017). Sin embargo, se requiere más investigación para dilucidar los factores que afectan a la translocación de un compuesto en el interior de la planta hasta que llega al polen y/o al néctar, haciendo hincapié en las propiedades fisicoquímicas del compuesto (Gierer et al., 2019) y en la especie vegetal evaluada, ya que los patrones de translocación dependen de la especie vegetal (ATSDR, 2020).

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4. Conclusión

Nuestros hallazgos sugieren que el transporte fuera del lugar de aplicación del glifosato utilizado como desecante, contamina el polen y el néctar de especies de plantas silvestres no objetivo. Basándonos en los conocimientos actuales sobre el comportamiento del glifosato en matrices ambientales (por ejemplo, plantas y suelo), este transporte podría atribuirse a la deriva de la pulverización, la escorrentía y/o la absorción por las raíces, y depende de varios factores ambientales, características relacionadas con el campo y prácticas agrícolas. Las especies de abejas pueden estar expuestas a elevados residuos de glifosato en el medio ambiente y las abejas melíferas pueden transferir estos residuos a sus colmenas, contaminando la miel en concentraciones superiores a los LMR europeos establecidos para la miel y suponiendo un peligro para la salud humana. El conocimiento de la toxicidad del glifosato debería ampliarse a más especies de abejas silvestres y deberían establecerse los valores respectivos de LD50 y LDD50. Con nuestros resultados identificamos el polen y el néctar de especies de plantas silvestres no objetivo como una vía de exposición de las abejas al glifosato, y planteamos dudas sobre si los altos niveles de contaminación de los productos de las abejas melíferas identificados en la bibliografía proceden de los cultivos o son resultado de la contaminación de plantas silvestres no objetivo. Antes de la próxima renovación de la autorización de comercialización del glifosato en la Unión Europea, y para informar al respecto, recomendamos la investigación inmediata del glifosato como desecante antes de cosechar los cultivos, para dilucidar el comportamiento de los residuos de glifosato en el suelo y en las plantas con flores no objetivo que crecen cerca de los campos de cultivo, durante un período de varios días después de la pulverización con desecante.

Referencias, enlaces y gráficos en el artículo original: https://www.cell.com/heliyon/fulltext/S2405-8440(22)03467-3?_returnURL=https%3A%2F%2Flinkinghub.elsevier.com%2Fretrieve%2Fpii%2FS2405844022034673%3Fshowall%3Dtrue

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